柳振峰研究组与合作者共同揭示高等植物光系统II的高阶组装和功能调控原理

　　植物、藻类和蓝细菌等生物进化出了一套高效利用太阳能的能量代谢系统，通过光合作用过程吸收光能，将其转化为化学能并储存于有机化合物中。光系统II（photosystem II,PSII）是在光合作用过程上游发挥功能的重要超分子机器。植物和绿藻PSII通常与捕光复合物II（light harvesting complex II，LHCII）组装形成PSII-LHCII超复合物（PSII-LHCII supercomplex）。PSII-LHCII超复合物作为基本单元捕获光能后，将其用于诱导反应中心的电荷分离和催化水分子裂解释放出氧气和质子，并驱动电子沿着传递链输送给质体醌将其还原，参与线性电子传递链的运转。在昼夜交替的自然环境中，植物PSII可通过调节其外周结合LHCII的数量或改变自身的寡聚态，以适应环境中光子通量（光强）的变化。在弱光条件下为了优化光合效率，PSII-LHCII超复合物会通过横向组装形成更高阶的PSII-LHCII大型复合物（PSII-LHCII megacomplex）和半晶状阵列（semi-crystalline array）。值得关注的是，PSII-LHCII大型复合物存在多种不同类型，其组装和调节机制、相关的PSII功能调控原理等都有待进一步的研究来揭示。

　　2024年12月14日，中国科学院生物物理研究所柳振峰研究组与圣路易斯大学生物学系刘海军实验室和华盛顿大学圣路易斯分校Dariusz Niedzwiedzki博士联合在《Science Advances》期刊上发表题为"Architecture and functional regulation of a plant PSII-LHCII megacomplex"的研究论文。该项工作在解析菠菜I型PSII-LHCII大型复合物的冷冻电镜结构基础上，结合结构生物学、交联质谱和超快时间分辨荧光光谱学等多种技术方法，揭示了植物PSII在弱光下的高阶组装原理和潜在的功能调控机制。研究发现两个低分子量的PSII内源小亚基（PsbR及PsbY）位于大型复合物组装界面的中央区域，并从多个不同的角度分析了其在PSII-LHCII大型复合物中的潜在功能（图1）。

图1 菠菜I型PSII-LHCII大型复合物的冷冻电镜密度图。新发现的PsbR及PsbY亚基使用实线轮廓高亮标记，二者在外侧核心所对应的空缺结合位点用虚线轮廓来标记。

　　研究人员通过负染电镜（negative-stain EM）和时间分辨荧光光谱技术对PsbR亚基在PSII巨大复合物中的功能进行了深入研究，发现PsbR可能是参与调节不同类型PSII-LHCII大型复合物组装和影响类囊体膜上PSII颗粒排布的重要因子。PsbR的缺失会导致I型PSII-LHCII大型复合物减少和II型大型复合物的增加，并且类囊体膜上的半晶状PSII阵列的比例显著减少。

　　为了进一步探究PSII大型复合物适应弱光的机制，研究人员将PSII-LHCII大型复合物与PSII-LHCII超复合物进行了比较。分析结果表明，相比于PSII-LHCII超复合物，PSII-LHCII大型复合物具有更大的捕光横截面积，而其4个反应中心中有2个在Q_B位点结合有质体醌分子。该位点的质体醌分子可能因为被困于大型复合物的中央组装界面区域而无法向外扩散。稳态放氧活性（steady state oxygen-evolution activity）和闪光诱导的荧光衰减动力学（flash-induced fluorescence decay kinetics）分析结果提示适应弱光的PSII大型复合物处于一种"半休眠"状态，位于组装界面附近的PSII核心的活性可能受到抑制。

　　基于结构研究和功能分析实验的相互验证，研究人员提出了PSII在适应弱光条件下的工作机制模型：在植物类囊体膜上，PSII超复合物通过横向对接形成不同类型的高阶组装体以增大其捕光截面积，使其能够更高效地捕获稀疏的光子；尽管大型复合物中有一部分的PSII反应中心处于"休眠"状态，但高阶组装体的形成仍能使植物在低光子通量的条件下最大限度地捕获和利用光能。

　　中国科学院生物物理研究所的博士研究生单建宇为该论文的第一作者，中国科学院生物物理研究所柳振峰研究员与圣路易斯大学刘海军教授为共同通讯作者。华盛顿大学圣路易斯分校的Dariusz Niedzwiedzki博士与Rupal Tomar博士也参与了这项工作。常文瑞/李梅研究组为该项工作的PSII放氧活性和谱学分析实验提供了支持，章新政研究组为冷冻电镜结构解析提供了帮助和有益的建议。该项研究获得了国家杰出青年科学基金项目、中国科学院稳定支持基础研究领域青年团队计划、中国科学院战略性先导科技专项（B类）等项目的资助。

　　文章链接：https://www.science.org/doi/10.1126/sciadv.adq9967

（供稿：柳振峰研究组）